Im Spiel dreht sich alles um den Horror-Schriftsteller Alan Wake. Selbiger hat eine etwas seltsame Beziehung zu seiner Verlobten, denn an ihrer Seite schlafend erlebt er Alpträume, die er zu Romanen verarbeitet und damit ordentliche Erfolge erzielt. Blöderweise verschwindet seine holde Muse eines Tages spurlos und stürzt Alan ins Chaos, denn schlagartig hören damit auch seine Alpträume auf, was seiner Karriere als Schriftsteller mangels eigener Fantasie nicht gerade zuträglich ist. Doch damit nicht genug, gelingt es ihm nun nicht mehr, auch nur ein Auge zuzudrücken und die permanente Schlaflosigkeit setzt ihm böse zu. Grund genug für Alan, sich in das kleine Kaff Pride Falls im Bundesstaat Washington zurückzuziehen, um in einer Klinik seine Schlaflosigkeit zu bekämpfen. Dort lernt er eine junge Frau kennen, die seiner Verlobten fast bis aufs Haar ähnelt und man staune – an ihrer Seite kehren seine Alpträume zurück. Doch irgendetwas ist anders, die Träume sind fieser als zuvor und bedrückend real. So real, dass Alan den Eindruck hat, dass Traum und Realität sich vermischen und er an seinem Verstand zu zweifeln beginnt. Alans Chancen, den Träumen und beunruhigenden Ereignissen zu entrinnen, werden jedenfalls immer geringer, denn mit zunehmendem Spielverlauf werden die Tage kürzer und die Nächte voller Alpträume länger, ebenso wachsen die Gefahren, die auf Alan warten. Lichtquellen aller werden zu einem wichtigen Teil seines Lebens, um diese Gefahren fernzuhalten – und so werden Licht und Dunkelheit auch zu einem entscheidenden Element des Spieles.